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Jun 11, 2023

Estudio de la competencia entre Colletotrichum godetiae y C. nymphaeae, dos especies patógenas del olivo

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 5344 (2023) Citar este artículo 651 Accesos 44 Detalles de Altmetric Metrics La antracnosis del olivo, una enfermedad crítica del olivo que afecta negativamente al aceite

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 5344 (2023) Citar este artículo

651 Accesos

44 altmétrica

Detalles de métricas

La antracnosis del olivo, una enfermedad crítica del olivo que afecta negativamente a la calidad del aceite, es causada por la especie Colletotrichum. En cada región olivarera se ha identificado una especie dominante de Colletotrichum y varias especies secundarias. Este estudio analiza la competencia interespecífica entre C. godetiae, dominante en España, y C. nymphaeae, prevalente en Portugal, para arrojar luz sobre la causa de esta disparidad. Cuando se coinocularon placas de Petri de agar papa dextrosa (PDA) y PDA diluido con mezclas de esporas producidas por ambas especies, C. godetiae desplazó a C. nymphaeae, incluso si el porcentaje de esporas en la inoculación inicial de la mezcla de esporas fue solo 5 y 95%, respectivamente. Las especies C. godetiae y C. nymphaeae mostraron una virulencia similar en los frutos en inoculaciones separadas en ambos cultivares, el cv portugués. Galega Vulgar y el cv español. Hojiblanca y no se observó especialización cultivaral. Sin embargo, cuando se coinocularon frutos de olivo, la especie C. godetiae mostró una mayor capacidad competitiva y desplazó parcialmente a la especie C. nymphaeae. Además, ambas especies de Colletotrichum mostraron una tasa de supervivencia de hojas similar. Por último, C. godetiae fue más resistente al cobre metálico que C. nymphaeae. El trabajo desarrollado aquí permite una comprensión más profunda de la competencia entre C. godetiae y C. nymphaeae, lo que podría conducir al desarrollo de estrategias para una evaluación más eficiente del riesgo de enfermedades.

El olivo es el cultivo leñoso más cultivado y cubre 12 millones de hectáreas en todo el mundo, principalmente en las regiones mediterráneas1. La producción europea de aceitunas representa el 65% del mercado mundial, siendo España el principal productor, seguida de Italia, Grecia y Portugal2. Como resultado, la industria olivarera ejerce un enorme impacto social y económico en los países mediterráneos.

El olivo puede verse afectado por varias enfermedades y plagas. La enfermedad más importante del fruto del olivo es la antracnosis, causada por especies de hongos del género Colletotrichum, que comparten importancia con los daños causados ​​por la plaga de la mosca del olivo (Bactrocera oleae Rossi) ya que ambas pueden provocar importantes pérdidas de rendimiento3 y, además, impactar en la calidad del aceite4. ,5,6. En España, una media del 2,6% de las pérdidas de cosechas a nivel nacional se atribuyen a la antracnosis4.

La antracnosis del olivo presenta dos síndromes diferenciados (es decir, una combinación de síntomas o síntomas y signos del patógeno): pudrición del fruto y muerte regresiva de las ramas. Los frutos afectados presentan lesiones necróticas en una etapa temprana de maduración, que progresan hasta la pudrición total de la drupa4,5. En los frutos afectados, el hongo desarrolla cuerpos fructíferos asexuales (acérvulos) que producen una masa de conidios en una matriz gelatinosa de color naranja rosado6,7. A medida que baja la humedad y aumenta la temperatura, los frutos de aceituna afectados se momifican5,7. Luego, las especies de Colletotrichum colonizan el pedúnculo de los frutos afectados, que caen al suelo. Sin embargo, algunos frutos momificados pueden permanecer en la copa de los árboles hasta el próximo otoño-invierno7. En los olivos afectados por el segundo síndrome, las hojas apicales presentan márgenes necróticos, que pueden progresar hasta su total secado, provocando muerte regresiva de brotes y ramas principales4,7,8. Este segundo síndrome se ha asociado con toxinas patógenas producidas en frutos afectados y movilizadas a los brotes7,9. Dado que el desarrollo de acérvulos en las hojas infectadas es poco común, los frutos momificados del dosel del olivo son la principal fuente de inóculo3,5,6. Sin embargo, algunos autores sugieren que las hojas infectadas también son un reservorio de inóculo10. Debido a que las especies de Colletotrichum están especializadas en infectar frutos de olivo, las especies que pudieran infectar y permanecer en las hojas tendrían una ventaja competitiva esencial10.

La antracnosis está muy extendida y se puede encontrar en la mayoría de las regiones olivareras, incluidas las zonas no mediterráneas. Se han identificado dieciocho especies de Colletotrichum como agentes causales de la antracnosis del olivo en todo el mundo3,4,5. Estas especies se agrupan en tres complejos: C. acutatum JH Simmonds, C. gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc., y C. boninese Moriwaki, Toy. Sato y Tsukib4,11. Cabe destacar que en cada región suele describirse una especie dominante de Colletotrichum, mientras que otras especies de este género son secundarias o raras6,10,11. Del mismo modo, cada país olivarero tradicional tiene sus propios cultivares nacionales, que pueden clasificarse según su importancia y difusión, desde cultivares principales (que prevalecen en más distritos olivareros) hasta cultivares locales (olivos únicos en un distrito específico)12. Así, especies de Colletrotrichum y cultivares tradicionales de olivo se combinan en parejas características de las diferentes regiones endémicas. Por ejemplo, 'Galega Vulgar' es un cultivar representativo en Portugal y es susceptible al hongo4,15. En Portugal, los brotes epidémicos de antracnosis son causados ​​principalmente por la especie C. nymphaeae4,11,14. En la misma península, en las zonas endémicas de antracnosis de la región de Andalucía (en el sur de España), los cultivares altamente susceptibles 'Hojiblanca', 'Lechín de Sevilla' y 'Picudo' son los principales3. En Andalucía, C. godetiae es la especie dominante en el olivar, al igual que en Grecia, Montenegro e Italia5,11,14,25.

Varios autores han descrito la coexistencia entre una especie abundante de Colletotrichum acompañada de varias especies secundarias de este género en olivares de todo el mundo11,15,16. Sin embargo, aún se desconocen los mecanismos potenciales que determinan por qué ciertas especies de Colletotrichum son dominantes sobre otras. Esta presencia desequilibrada de la especie Colletotrichum también podría atribuirse a (1) diferencias en la capacidad de las especies para producir inóculo en las hojas de olivo, (2) adaptación al clima regional, (3) una especialización patogénica en cultivares locales dominantes, (4 ) la capacidad de infectar a otros huéspedes (p. ej., malezas), o (5) un efecto de prioridad, es decir, el orden de llegada de las especies al olivar puede influir en el patrón de especies10,13,14. Además, la presión de selección ejercida por la aplicación recurrente de fungicidas a base de cobre (los principales fungicidas utilizados en el olivar) también podría impulsar las diferencias entre las especies de Colletotrichum en función de su resistencia17.

Este estudio busca arrojar luz sobre la distribución desequilibrada de las especies de Colletotrichum que afectan al olivo, centrándose en comprender la competencia interespecífica entre C. godetiae y C. nymphaeae en (1) medios de cultivo dual de diferente riqueza, (2) frutos y hojas de el CV portugués. Galega Vulgar y el cv español. Hojiblanca, y (3) plantas de olivo en condiciones de control.

A través de este estudio podríamos dilucidar aspectos como la especie de cultivar del patógeno o la especialización tisular. En consecuencia, la información extraída de nuestro estudio proporciona información sobre Colletotrichum spp. dinámica poblacional en olivar, así como conocimientos para mejorar la evaluación del riesgo de enfermedad de la antracnosis del olivo.

Durante diversos experimentos se utilizaron diferentes cepas de C. godetiae y C. nymphaeae almacenadas en la colección micológica del Departamento de Agronomía de la Universidad de Córdoba (España). Se obtuvieron dos cepas de C. nymphaeae, Col-573 y Col-580, de olivares afectados en Capela y Montesadinha (Portugal). Las cepas de C. godetiae Col-556 y Col-703, se obtuvieron de aceitunas gravemente afectadas por antracnosis en Beja (Portugal) y Huelva (España), respectivamente. Las cepas se identificaron por su espaciador interno transcrito 5.8S y regiones de β-tubulina11. Dado que ambas especies de Colletotrichum muestran características morfológicas distintivas en agar papa dextrosa (PDA; 25 % papa lixiviada, 2 % dextrosa, 2 % agar y pH 4,518), estas se identificaron y cuantificaron rápidamente en ensayos de cultivo dual. En general, las colonias de C. godetiae eran de color gris oscuro, mientras que las colonias de C. nymphaeae eran blancas con micelio algodonoso en PDA (Fig. 1A). Nuestros ensayos suponen que la interacción entre ambas especies de Colletotrichum implica una competencia interespecífica (especies distintas) por el mismo recurso (medio, frutos u hojas)19.

(A) Colonias de color gris oscuro de Colletotrichum godetiae (Col-556), colonias algodonosas blancas de C. nymphaeae (Col-573) y C. godetiae (Col-556) cocultivadas frente a C. nymphaeae (Col-573) en dextrosa de patata. medio agar (PDA); (B) el porcentaje relativo de colonias (valores de error medio y estándar agrupando las tres repeticiones realizadas) de C. godetiae y C. nymphaeae cultivadas en PDA y PDA diluido coinoculado con cinco proporciones iniciales diferentes de mezclas de conidios. Los tratamientos corresponden a diferente proporción de esporas de ambas especies de Colletotrichum al inicio del experimento (generación 1); 95:5; 75:25; 50:50; 25;75; y proporciones 5:95 (%) de esporas de C. godetiae: C. nymphaeae.

Para la producción de inóculo, las cepas de Colletotrichum se cultivaron en PDA a 20 °C en oscuridad durante 7 días. Las suspensiones de conidios se prepararon individualmente raspando las colonias de patógenos de la superficie del medio usando un bisturí y se transfirieron a dos matraces Erlenmeyer de 250 ml que contenían 100 ml de agua destilada estéril. Ambas suspensiones resultantes se filtraron a través de una gasa estéril de doble capa para eliminar los fragmentos de hifas. Las suspensiones de conidios se ajustaron a una densidad final de 3 × 105 conidios/ml usando una cámara de Neubauer.

Se realizaron ensayos de cultivo dual para determinar la influencia de los medios de cultivo y la temperatura en el desplazamiento competitivo de una especie por otra23. Se prepararon tres suspensiones de conidios diferentes (5 × 102 conidios/ml): C. godetiae, C. nymphaeae y una mezcla de ambas especies en la misma proporción (50:50). Los tres tipos de suspensión de esporas se cultivaron por separado esparciendo asépticamente 100 µl por placas de Petri de 90 mm (50 conidios por placa), con 20 ml de PDA o PDA diluido (4% de papa lixiviada, 0,75% de dextrosa, 2% de agar y pH 4,5). Se incluyó PDA diluido como medio con una concentración de carbono inferior a PDA18. Las cajas de Petri se incubaron a 15, 20 y 25 °C en oscuridad. Se utilizaron cinco platos replicados por combinación de especies de Colletotrichum-suspensión de conidios-cultivo a temperatura media en un diseño completamente al azar. Después de un período de crecimiento de 4 días, se examinaron los cultivos y se registró el número de colonias de cada especie por placa. Luego, se calculó el porcentaje de cada especie respecto al número total de colonias por placa.

Mezclando suspensiones de conidias de las cepas Col-556 y Col-573, previamente preparadas como se describe anteriormente, se prepararon suspensiones para contener porcentajes de conidias en las siguientes proporciones: 100:0, 95:5, 75:25, 50:50, 25:75, 5:95 y 0:100 de C. godetiae:C. ninfas. Las suspensiones de conidios mixtos se ajustaron a una densidad final de 5 × 102 conidios.ml.

Los ensayos de competencia entre las especies de Colletotrichum se realizaron en PDA y PDA diluido. Se utilizaron cinco placas de Petri replicadas para cada combinación de suspensión de conidios y medio de cultivo. Todas las placas de Petri se esparcieron asépticamente con 100 µl de una suspensión de conidios y se incubaron en oscuridad a 20 °C durante 5 días. Después de la incubación, se registraron colonias de C. godetiae (cepa Col-556) y C. nymphaeae (cepa Col-573) como se describió anteriormente, y los resultados se expresaron como porcentajes relativos. Se lavaron cajas de Petri con las colonias de Colletotrichum utilizando 1 ml de agua estéril para obtener un nuevo inóculo de conidios para el siguiente ciclo. La suspensión resultante se ajustó a 5 x 102 conidios/ml usando agua destilada estéril y se transfirió a un nuevo conjunto de cinco placas de Petri. El experimento se completó después de cinco ciclos (es decir, transferencia de conidias al medio, incubación, lavado de conidias y cuantificación) y se replicó tres veces. Se realizó una réplica adicional utilizando las cepas Col-703 y Col-580 (C. godetiae y C. nymphaeae, respectivamente) para contrastar el comportamiento de las cepas.

Los frutos de aceituna de los cultivares español y portugués Hojiblanca y Galega Vulgar se recolectaron de aceitunas de 10 años plantadas en el Banco Mundial de Germoplasma del Olivo (WOGB) en Córdoba (España). Ambos cultivares son vulnerables al patógeno13. Los frutos se cosecharon en la etapa de crecimiento fenológico 81–85 (escala BBCH)20 y se almacenaron a 4 °C hasta su uso. La Sra. Pablo Morello, responsable del WOGB, nos dio permiso para la recolección del material oleícola necesario para el presente estudio.

Las frutas se lavaron primero con agua corriente, se desinfectaron la superficie mediante inmersión en una solución al 10% de lejía comercial (Cl a 50 g/l) en agua esterilizada durante 1 minuto, se enjuagaron con agua esterilizada y se secaron al aire en una cabina de seguridad biológica durante 1h. Luego, los frutos se colocaron en cámaras húmedas que consistían en recipientes de plástico de 22 × 16 × 10 cm (20 frutos por cámara), con 100% de humedad relativa40.

Los frutos de olivo se inocularon pulverizando una suspensión de conidios (1 × 105 conidios/ml; 0,4 ml por fruto) de C. godetiae, C. nymphaeae o una mezcla (50:50) de conidios de ambas especies para evaluar la competencia interespecífica durante Infección de frutos. Se incubaron cámaras húmedas con frutos inoculados a 15, 20 o 25 °C. Se realizó un diseño completamente al azar utilizando 162 cámaras húmedas (2 cultivares × 3 suspensiones de conidios × 3 temperaturas de incubación × 3 repeticiones).

La gravedad de la enfermedad se evaluó semanalmente utilizando un sistema de clasificación de 0 a 5, donde 0 = sin síntomas visibles, 1 = síntomas visibles que afectan menos del 25 % de la superficie de la fruta, 2 = síntomas visibles que afectan del 26 al 50 % de la superficie, 3 = visibles síntomas que afectan entre el 51 y el 75 % de la superficie, 4 = síntomas visibles que afectan entre el 76 y el 99 % de la superficie, y 5 = fruto completamente podrido (100 %), mostrando las típicas pústulas gelatinosas de color naranja rosado. Para cada replicación, se utilizaron valores de gravedad (0–5) para calcular el índice de gravedad de la enfermedad (DSI) utilizando la siguiente fórmula: DSI = [(Σni × i)/N] × 100, donde i significa gravedad (0–5) , ni representa el número de frutos con una severidad i y N es el número total de frutos. Los datos se utilizaron para calcular el área relativa bajo la curva de progreso de la enfermedad (rAUDPC) mediante la integración trapezoidal de los valores de DSI a lo largo del tiempo21.

Después de 4 semanas de incubación, se agruparon y utilizaron como fuente de inóculo de 8 a 10 frutos de aceituna completamente podridos (severidad = 5) de las tres cámaras húmedas replicadas. Para ello, los frutos afectados se transfirieron a matraces Erlenmeyer de 250 ml que contenían 100 ml de agua destilada estéril, los cuales se agitaron suavemente manualmente durante 2 min para lavar el inóculo. La suspensión de conidios resultante se filtró como se describió anteriormente y se ajustó a 1 × 105 conidios/ml para la inoculación de nuevos frutos, reflejando el ciclo natural de la enfermedad. El experimento finalizó después de tres "ciclos de enfermedad" y se realizó dos veces. Para cuantificar el desplazamiento competitivo de una especie por otra, los frutos inoculados con la mezcla se transfirieron a matraces de 250 ml al final del experimento y se lavaron con 100 ml de agua esterilizada. Luego se extendió la suspensión de conidios (5 x 102 conidios/ml) en medio PDA y se registró el número de colonias de cada especie como se describió anteriormente.

Se recolectaron trescientas sesenta hojas sanas separadas de los cultivares susceptibles Hojiblanca y Galega Vulgar de árboles adultos del WOGB y se inocularon para evaluar la capacidad de C. godetiae y C. nymphaeae para infectar este tejido. Para ello, se desinfectó la superficie de hojas (180 por cultivar) en una solución de lejía comercial al 10% (Cl a 50 g/l) en agua estéril durante 1 min y se colocaron en seis cámaras húmedas (20 hojas por cámara). Posteriormente se inocularon las hojas pulverizando una suspensión conidial (5 × 102 conidios/ml, 0,4 ml por hoja) de C. godetiae: C. nymphaeae en una proporción de 50:50 (esporas:esporas), como se describió anteriormente en el caso de los frutos. inoculación. Nuevamente, se utilizó un diseño completamente al azar con 18 cámaras húmedas (2 cultivares × 3 suspensiones de conidios × 3 repeticiones) incubadas a 20 °C en oscuridad. Siete días después de la inoculación, se desinfestó nuevamente la superficie de las hojas para eliminar los conidios superficiales que no habían establecido infección en las hojas. Posteriormente las hojas se incubaron durante 5 días más. Después de la incubación, las hojas se cortaron en secciones de 0,5 cm2 (cinco por hoja), se colocaron en placas de PDA y se incubaron en las mismas condiciones. Después de 6 días de incubación, se cuantificaron las colonias de cada aislado crecido sobre los trozos de hoja y se calculó el porcentaje de trozos colonizados con cada especie. El experimento se realizó dos veces.

Plantas de olivo de tres años de edad del cv. Arbequina, un cultivar moderadamente resistente a Colletotrichum spp.13, se inoculó con suspensiones de conidios de C. godetiae, C. nymphaeae o una mezcla de ambas especies para evaluar su capacidad de sobrevivir en las hojas durante toda la temporada. Las plantas se compraron en un vivero comercial y se lavaron con agua corriente. Todos los frutos se retiraron manualmente. Se prepararon suspensiones de conidios (5 × 102 conidios / ml) de C. godetiae: C. nymphaeae en proporciones de 100:0, 50:50 y 0:100 como se detalló anteriormente. Las plantas se inocularon mediante pulverización de una suspensión de conidios utilizando 30 ml por planta. Como control no inoculado se utilizaron plantas asperjadas con agua esterilizada. Las plantas inoculadas se mantuvieron en una cámara de crecimiento oscura (20 °C, 100% de humedad relativa) durante 24 h para proporcionar condiciones propicias para la infección. Luego las plantas se transfirieron a un invernadero a 25-30 °C, manteniendo un espaciamiento entre tratamientos de 1 m. Las plantas de olivo se sometieron a riego por goteo según fuera necesario.

Además, todas las plantas se irrigaron (10 mm) cada mes con aspersores aéreos para simular la dispersión del inóculo de la enfermedad en condiciones naturales. Se utilizó un diseño completamente al azar con 5 plantas (réplicas) por tratamiento (suspensión de conidios) y el experimento se repitió dos veces. Se tomaron muestras de hojas a intervalos mensuales durante seis meses y consistieron en 25 hojas recolectadas al azar de las cinco plantas de cada tratamiento. Se desinfectó la superficie de todas las muestras como se analizó anteriormente, para eliminar el inóculo restante. Finalmente se determinó el número de hojas colonizadas por cada aislado.

Se evaluó la resistencia al cobre de las cuatro cepas de Colletotrichum utilizadas en nuestros estudios, ya que la mayoría de los fungicidas de antracnosis del olivo están basados ​​en cobre4,5. Así, se recogieron tapones de agar (7 mm de diámetro) del borde de colonias en crecimiento activo y se colocaron en el centro de placas de Petri de 9 cm que contenían medio PDA modificado con CuSO4 (100 µl/ml) (sulfato de cobre; Merk Lab) o medio de control PDA (medio no modificado). Se prepararon cinco réplicas (placas de Petri) por aislado y tratamiento. Todas las placas, incluidos los controles, se incubaron a 20 °C en oscuridad. El diámetro de cada colonia se midió cuando las colonias de control alcanzaron el borde del plato, generalmente 7 días después de la incubación. La tasa de crecimiento micelial (mm por día) y la tasa de producción de conidias (conidias por cm2) se determinaron por aislamiento y replicación. Para ello, se suspendieron los conidios y se enjuagaron con 2 ml de agua esterilizada, y se rasparon los micelios de su superficie con una cuchilla esterilizada. La concentración de conidios en las suspensiones resultantes se evaluó utilizando una cámara de Neubauer. Por último, se calculó el efecto del Cu sobre el crecimiento micelial y la producción de conidias como porcentaje de inhibición respecto al tratamiento control17.

Además, la absorción de Cu de las dos especies de Colletotrichum se determinó según Martins et al.22 con modificaciones. Brevemente, se colocaron por separado tres tapones de agar de 9 mm de cada aislado de Colletotrichum dentro de un matraz de 100 ml que contenía 50 ml de PDB (caldo de papa y dextrosa) modificado con CuSO4 (100 µl/ml) o medio PDB de control. Los matraces se incubaron en agitación (130 rpm/min) a 23 °C en condiciones de luz/oscuridad durante 7 días. El experimento se repitió tres veces. Después de la incubación, el micelio se recuperó y se secó hasta peso seco constante a 60 °C en una estufa. El micelio seco se sometió a digestión ácida (HCl 6N) durante 24 h para disolver completamente la muestra. Finalmente, la cuantificación del cobre se realizó mediante espectrometría de masas y cromatografía (Bruker TQ MS).

Todos los procedimientos descritos se llevaron a cabo siguiendo las directrices y regulaciones europeas e internacionales, incluidas las de la Universidad de (España), la Comisión Europea y la Institución de Agricultura y Alimentación (FAO).

El porcentaje de colonias de Colletotrichum que forman unidades en monocultivo o doble cultivo de PDA o PDA diluido a diferentes temperaturas se evaluó mediante un modelo lineal general considerando las limitaciones de ANOVA. Posteriormente, los tratamientos se compararon mediante la prueba de Tukey ajustada a P < 0,05. En el ensayo de competencia en medios, se calcularon las medias y los intervalos de confianza del 95% (IC95), y los valores t que no se superponían en el IC95 se consideraron significativamente diferentes (P < 0,05)23. En el ensayo de inoculación de frutas, los datos de rAUDPC se transformaron en arcosin para satisfacer los supuestos de normalidad y homogeneidad de la varianza. Posteriormente, se aplicó un ANOVA general utilizando la interacción aislado de Colletotrichum x temperatura de incubación x cultivar de olivo x repetición del experimento como término de error. Las medias se compararon según la prueba de Tukey ajustada a P < 0,05. Se realizó un Chi-cuadrado para comparar la producción de esporas de cada especie de Colletotrichum en frutos coinoculados. Además, se utilizó un modelo log-lineal para revisar el efecto del cultivar y de las especies de Colletotrichum (o mezcla) sobre la producción total de conidios por parte del patógeno en los frutos inoculados. En experimentos realizados con hojas desprendidas, los datos de cada cultivar se analizaron mediante una prueba de Chi-cuadrado. El efecto de la especie Colletotrichum sobre la inhibición de micelio y esporas (%) debido al Cu se estudió mediante una prueba de rango con signo de Wilcoxon. Esta prueba también se realizó para comparar los tamaños de conidios e hifas entre especies de Colletotrichum. Los datos se analizaron utilizando Statistix 10 (versión 10; Tallahassee) y el software SPSS (versión 25.0; SPSS Inc., Chicago).

Como se mencionó anteriormente, ambas especies de Colletotrichum fueron identificadas inequívocamente como creciendo en medios de cultivo (PDA y PDA diluido), lo que nos permitió realizar los diferentes ensayos en nuestro estudio. En general, los conidios de Colletotrichum spp. fueron (8,4)12,5–16,1(18,9) × (3)3,9–5,3(7,4) µm para C. godetiae (Col-556) y (6,6)8,7–20,4(29,2) × (2,4)2,5–7,1(9,3) µm C. nymphaeae (Col-573). Los tamaños de las hifas variaron de (2,1) 2,4 a 4,7 (6,0) µm para Col-556, y de (1,7) 1,9 a 4,2 (4,7) µm para Col-573. Sin embargo, la prueba de suma de rangos de Wilcoxon (P > 0,05) no arrojó diferencias significativas en las estructuras fúngicas.

Ambas especies de Colletotrichum desarrollaron colonias diferenciadas en PDA y PDA diluido. Según el Modelo de Efectos Mixtos, la especie Colletotrichum (P < 0,001) y la temperatura de incubación (P = 0,024) ejercieron un efecto significativo sobre el número de colonias de hongos en el medio. Por el contrario, las variables independientes restantes (medios de cultivo y monocultivo o cocultivo) y sus interacciones no fueron significativas (P > 0,05). Por lo tanto, C. nymphaeae formó significativamente más colonias que C. godetiae en ambos medios (83,5% frente a 62,9%, respectivamente). Asimismo, ambas especies de hongos desarrollaron más colonias a 20 °C que a 15 °C, independientemente del medio de cultivo utilizado. No se observó ningún efecto significativo (sinergismo o antagonismo, P = 0,666) del cultivo dual de ambas especies (Tabla 1).

La Figura 1B representa el porcentaje de colonias de C. godetiae y C. nymphaeae recuperadas de PDA de cultivo dual y PDA diluido. Considerando el conjunto de datos global, incluidas las tres repeticiones, en general, la cepa Col-556 de C. godetiae desplazó a la cepa Col-573 de C. nymphaeae en placas de PDA coinoculadas, prevaleciendo gradualmente sobre la población independientemente de la proporción de conidios inicial. . En placas PDA, por ejemplo, el porcentaje de colonias de C. godetiae en el último ciclo fue superior al 80% en todos los tratamientos, excepto en la mezcla C. godetiae: C. nymphaeae 05:95 que fue del 44,43%. En consecuencia, se observó una marcada prevalencia de C. godetiae en experimentos realizados con PDA diluido. De hecho, la cepa de C. godetiae fue la cepa mayoritaria en todos los tratamientos de mezcla al finalizar el experimento. En la réplica adicional que realizamos en PDA diluido utilizando las cepas Col-703 y Col-580 de C. godetiae y C. nymphaeae, respectivamente, encontramos el mismo patrón, siendo el número de colonias de C. godetiae significativamente mayor que los de C. nymphaeae al final del experimento para cualquier combinación utilizada (Fig. 1S).

La gravedad de la enfermedad en las frutas se monitoreó por separado en cada ciclo para cada combinación de cultivar y temperatura (Fig. 2A) agrupando las dos repeticiones realizadas, ya que mostraron un patrón similar. Curiosamente, las especies C. godetiae y C. nymphaeae mostraron una virulencia similar (P = 0,501) en los frutos de ambos cultivares de olivo. Asimismo, nuestros datos no mostraron interacción significativa entre las especies de Colletotrichum y el cultivar (P = 0,527); es decir, no se produjo ninguna especialización patógena de cultivares. Además, los frutos de 'Hojiblanca' fueron más vulnerables (P = 0,032) al patógeno que los frutos de 'Galega Vulgar'. Los frutos inoculados incubados a 15 °C fueron menos afectados (P = 0.045) que los incubados a 25 °C pero al igual que los a 20 °C.

(A) Gravedad de la enfermedad (valores de media y desviación estándar agrupando las dos repeticiones realizadas), evaluada como el área relativa bajo la curva de progreso de la enfermedad (rAUDPC), de frutos de olivo de los cultivares Hojiblanca y Galega Vulgar inoculados con suspensiones de conidios de Colletotrichum godetiae, C. nymphaeae, y una mezcla de ambas especies (50:50), e incubadas a 15, 20 y 25 °C. (B) Colonias (%) de C. godetiae y C. nymphaeae de frutos de olivo afectados de cvs. Hojiblanca y Galega Vulgar coinoculadas con una mezcla (50:50%) de esporas de ambas especies e incubadas a 15, 20 y 25 °C. Diferencias significativas entre especies de Colletotrichum según la prueba de Chi-Cuadrado en P < 0,001***, P < 0,01** y P < 0,05*.

Nuestros datos mostraron que la especie C. godetiae desplazó a su competidor a 15 °C en los frutos inoculados de ambos cultivares, después de tres ciclos simulados de enfermedad. Asimismo, C. godetiae fue más competitiva a 20 °C pero sólo en frutos de 'Galega Vulgar'. No se observaron diferencias significativas cuando los frutos se incubaron a 25 °C (Fig. 2B).

Cuando evaluamos el número de esporas producidas por los frutos de olivo afectados siguiendo el chi-cuadrado de Pearson del modelo Log-lineal, el inóculo total por fruto no se vio afectado por la especie del cultivar Colletotrichum ni por la temperatura (Fig. 2S).

Cuando el olivo sale del cv. Galega Vulgar y Hojiblanca fueron coinoculadas con ambas especies de Colletotrichum; C. godetiae mostró mayor capacidad que C. nymphaeae para asentarse en las hojas de 'Galega Vulgar' (P < 0,01), pero estas diferencias no se registraron (P > 0,05) en el cv. Hojas de hojiblanca (Fig. 3A).

(A) Porcentaje relativo de colonias de Colletotrichum godetiae y C. nymphaeae recuperadas de hojas desprendidas de los cultivares Galega Vulgar y Hojiblanca coinoculadas con ambos aislados. Porcentaje de hojas de olivo cv. Arbequina, que fueron coinoculadas (B) o inoculadas de forma independiente (C) con ambas especies de Colletotrichum, cuyos patógenos fueron recuperados. *Significancia entre porcentajes relativos según prueba Chi-Cuadrado.

En general, se recuperaron cepas de Colletotrichum de ambas especies de hojas de olivo de cv. Plantas arbequinas durante todo el experimento (Fig. 3B, C). Sin embargo, se produjo una disminución gradual en el porcentaje de hojas colonizadas por los aislados de Colletotrichum a lo largo de ambos experimentos, es decir, cuando las plantas fueron inoculadas por separado con ambas especies o co-inoculadas. Al final de ambos experimentos (5 meses después de la inoculación), se aisló Colletotrichum de hojas coinoculadas en porcentajes inferiores al 10%, pero no se aislaron especies de C. godetiae de hojas de plantas que fueron inoculadas únicamente con esta especie.

Las cepas de Colletotrichum godetiae fueron más tolerantes al cobre (P < 0,05) que las cepas de C. nymphaeae, según los porcentajes de inhibición del crecimiento micelial (− 0,6 vs. 4,4%) y producción de esporas (− 48,8 vs. 68,8%) cuando se utilizaron medios de cultivo. fue modificado con cobre, calculado en relación a un control no modificado. En algunas repeticiones (placas de Petri), la presencia de cobre indujo la producción de esporas, principalmente en cepas de C. godetiae. Además, la resistencia de C. godetiae al cobre se debió a su capacidad para prevenir la acumulación de Cu en el micelio (promedio 364 µg Cu/g de micelio menos que C. nymphaeae). Sin embargo, no se detectaron diferencias significativas (P = 0,173) entre ambas especies. En cualquier caso, las colonias de ambas especies que crecieron en medios modificados con Cu mostraron un contenido de Cu significativamente mayor que las colonias de control, alcanzando concentraciones más de 100 veces más densas (Tabla 2).

El olivo es uno de los cultivos leñosos más extendidos en todo el mundo y la demanda de aceite de oliva sigue aumentando1,12. La antracnosis del olivo, causada por varias especies de Colletotrichum, es de gran preocupación para los productores de aceite de oliva debido a (1) su impacto negativo en la calidad del aceite3,5, (2) su tendencia a desarrollarse en alta densidad de plantas, cuyo mayor exponente es el seto. olivares con forma, especialmente propicios para el desarrollo de antracnosis24 y (3) los compuestos de Cu utilizan desafíos como la baja sensibilidad del patógeno a los fungicidas a base de cobre17 y las restricciones de la UE sobre el uso de productos fitosanitarios, hasta un índice máximo de 4 kg Cu ​​por hectárea y año25.

La interacción entre especies de hongos fitopatógenos y microorganismos antagonistas (p. ej., agentes de control biológico) ha desencadenado el desarrollo del control biológico de muchas enfermedades de los cultivos26, incluida la antracnosis del olivo27,28. Por el contrario, la interacción entre agentes fitopatógenos que afectan a un huésped determinado es mucho menos conocida29,30. En el caso de la antracnosis del olivo, la interacción entre especies patógenas resulta de interés por dos motivos principales: primero, porque hasta 18 especies de Colletotrichum se han asociado a las enfermedades; y segundo, porque en la mayoría de regiones olivareras convive una especie dominante con varias minoritarias 6,10,11. Por ejemplo, C. godetiae es la especie dominante en Grecia, Italia y España, donde coexiste con otras especies, incluida C. nymphaeae, que son mucho menos abundantes11. El patrón opuesto se observa en Portugal, donde C. nymphaeae es dominante, mientras que C. godetiae sólo se detecta ocasionalmente4,8,11.

Muchas razones ecológicas podrían explicar la presencia de una especie de Colletotrichum dominante en una determinada región olivarera, incluyendo (1) una alta especialización patógena en el cultivar principal31, (2) una mejor adaptabilidad a las condiciones agroclimáticas24,31, o (3) una alta capacidad para infectar y permanecer en las hojas de olivo7,10. Por lo tanto, en nuestro estudio se han realizado ensayos para aclarar la prevalencia diferencial de C. godetiae y C. nymphaeae en España y Portugal. Afortunadamente, las características morfológicas de las colonias en los medios de cultivo permitieron distinguir entre ambas especies.

En primer lugar, se estimuló la competencia entre C. godetiae y C. nymphaeae en placas de Petri en un ensayo de cultivo dual. En general, C. godetiae desplazó a su competidor incluso cuando una baja proporción de esporas de esta especie (5 frente a 95%) se transfirieron inicialmente a dos medios con diferentes concentraciones de carbono (PDA y PDA diluido) 32,33. Las diferencias en la capacidad de asimilar fuentes de carbono entre especies de hongos Colletotrichum son bien conocidas y han sido utilizadas en propuestas taxonómicas34.

Posteriormente, inoculamos dos importantes cultivares de olivo portugueses y españoles ('Galega Vulgar' y 'Hojiblanca') con las especies C. nymphaeae y C. godetiae para explorar una posible especialización de cultivares (es decir, una interacción significativa entre cultivar y especie). Sin embargo, contrariamente a lo esperado, no se detectó ninguna especialización en cultivares y ambas especies mostraron una virulencia similar. Además, las inoculaciones de frutos con ambas especies no aumentaron ni disminuyeron la gravedad de los síntomas de antracnosis, es decir, no se produjeron efectos sinérgicos o antagónicos35. Incluso si se tratara de una fruta coinoculada, C. godetiae desplazó competitivamente a C. nymphaeae, pero fue un desplazamiento parcial (no una exclusión) y dependió del cultivar y de la temperatura de incubación.

Además, los frutos de olivo inoculados sustentaron la diferencia en la susceptibilidad a ambas especies de Colletotrichum del cv. Galega Vulgar (susceptible) y cv. Hojiblanca (altamente susceptible), previamente clasificada en condiciones de infección natural 11. La ausencia de interacción entre especies y cultivares de Colletotrichum es esencial para los programas de mejoramiento del olivo, ya que el mejoramiento puede dirigirse a una amplia gama de especies patógenas. Por ejemplo, Talhinhas et al. demostraron que el cultivar italiano Frantoio es altamente resistente a varias especies de Colletotrichum36. Esto se nota incluso en nuevos genotipos de olivo con pedigrí 'Frantoio'37.

Diferentes especies de Colletotrichum pueden afectar a distintos órganos de un mismo huésped, como ocurre con el naranjo, en el que C. acutatum infecta las flores y produce el síndrome conocido como caída del fruto posfloración. A su vez, C. gloeosporioides provoca necrosis del fruto durante la maduración y posterior almacenamiento de las naranjas38. En España, nuestros datos de campo y experimentales apuntan a una especialización de C. godetiae en la infección del fruto del olivo, mientras que las hojas juegan un papel mínimo como fuente de inóculo ya que el patógeno no desarrolla acérvulos en estos tejidos en el campo (los acérvulos sólo se pueden observar en hojas inoculadas después de un largo período de incubación en condiciones de humedad artificial, J. Moral personal observe)7. Por el contrario, las hojas infectadas se consideran una fuente secundaria de inóculo en otros países10,39. En cualquier caso, la capacidad de supervivencia de Colletotrichum para asentarse en las hojas de olivo proporciona una ventaja competitiva sustancial para el patógeno10. En nuestro estudio, la capacidad de las especies de C. godetiae para establecerse en hojas de olivo desprendidas fue mayor que la de las especies de C. nymphaeae. En cuanto a la supervivencia de patógenos en las hojas de olivo a lo largo del tiempo, ambas especies de hongos lograron infecciones constantes en el 30% de las hojas, pero esta tasa disminuyó gradualmente durante la temporada. Esto apunta nuevamente a la importancia relativamente baja de las hojas infectadas como fuente de inóculo para la próxima temporada, particularmente en comparación con la fruta momificada, en la que el patógeno produce millones de esporas40. Sorprendentemente, no se observó Colletotrichum acervuli en ninguna hoja o planta inoculada. En cualquier caso, no hay diferencias sustanciales entre C. godetiae y C. nymphaeae que demuestren la prevalencia de una especie sobre la otra.

La capacidad competitiva de una determinada especie de Colletotrichum se ve reforzada por su resistencia a los principales fungicidas en los olivares (es decir, compuestos a base de cobre)3,4,5. Aquí, basándose en las inhibiciones del crecimiento micelial y la producción de esporas debido a las enmiendas de Cu, hemos demostrado que las cepas de C. godetiae se ven menos afectadas por este compuesto que las de C. nymphaeae. A diferencia de otros estudios, en los que las cepas de hongos resistentes muestran una mayor capacidad para almacenar Cu en sus micelios22, las cepas de C. godetiae de nuestro estudio tendieron a acumular menos Cu que las de C. nymphaea. Anteriormente describimos diferencias en la resistencia al Cu entre ambas especies con respecto a la germinación de esporas en presencia de este compuesto17. Si bien el uso recurrente de fungicidas a base de cobre puede ejercer poderosas presiones de selección, no hay aplicaciones de pesticidas disponibles para los olivares de los que se recolectaron las cepas. Además, seleccionamos huertos con plantas relativamente jóvenes (6 a 15 años), excluyendo las cepas de Colletotrichum de huertos antiguos donde existe un proceso de acumulación de cobre41. En cualquier caso, los fungicidas a base de cobre presentan una actividad multisitio; por lo tanto, existe un menor riesgo de que los patógenos desarrollen resistencias al Cu42.

En resumen, hemos desarrollado un protocolo eficiente para simular ciclos de interacción entre especies de Colletotrichum para estudios competitivos. Nuestros resultados mostraron que las cepas de C. godetiae tendían a desplazar (sin exclusión completa) las de C. nymphaeae tanto en los medios de cultivo como en los frutos de olivo. La teoría clásica de la coexistencia sostiene que la coexistencia de especies en un nicho no puede ocurrir si las especies compiten por un único recurso limitante (revisado por Mittelbach y McGill43) de acuerdo con el principio de exclusión competitiva44. Si bien la coexistencia de ambas especies de Colletotrichum en cada olivar ha sido bien descrita10,11,14, las interacciones competitivas entre estas especies podrían ocurrir principalmente a nivel de árbol individual, no a nivel de olivar, ya que la epidemia de antracnosis en un árbol determinado es principalmente impulsado por un proceso de autoinfección dentro de la copa del árbol24. Además, los frutos del olivo no pueden considerarse un recurso limitante para el patógeno ya que los frutos sanos son abundantes, incluso en las condiciones más propicias para la enfermedad17. En cualquier caso, la coexistencia de especies de hongos competitivas es bien conocida y se permite bajo diferentes mecanismos a pesar de la competencia por un único recurso45,46. En nuestros patosistemas, por ejemplo, un efecto de prioridad (es decir, los colonizadores originales son difíciles de desplazar) podría explicar la coexistencia de ambas especies de hongos47,48. Además, aún no se han estudiado otras características que hacen que una especie de Colletotrichum sea un mejor competidor (por ejemplo, la capacidad de infectar malezas). Por último, no descartamos que la población de Colletotrichum que afecta al olivo pueda cambiar por factores agronómicos y climáticos, como se sugiere15. Conocer mejor las comunidades de Colletotrichum en los olivares podría ser una herramienta poderosa para identificar cambios poblacionales y seleccionar fungicidas apropiados.

Los conjuntos de datos generados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente previa solicitud razonable.

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JM es una beca Ramón y Cajal (RYC2019-028404-I), cuya investigación cuenta con el apoyo del Proyecto EPIDEMIOLIVE (PID2020-117550RA-I00) lanzado por el Gobierno de España (MICIN). Además, esta investigación contó con el apoyo del proyecto Gen4Olive (programa H2020; subvención nº 101000427) de la Comisión Europea. Finalmente, los autores agradecen a Paqui Luque y Halil Sucu su inestimable ayuda en los experimentos.

Departamento de Agricultura, Unidad de Excelencia María de Maeztu, Universidad de Córdoba, Edificio. C4, Campus de Rabanales, 14071, Córdoba, España

Mª Teresa García-Lopez, Mª Socorro Serrano, Ana Gordon, Cristina Estudilo, Antonio Trapero, Concepción Mª Diez & Juan Moral

Departamento de Patología Vegetal, Universidad de California-Davis, Centro de Extensión e Investigación Agrícola Kearney, Parlier, CA, 93648, EE. UU.

M. Teresa Garcia-Lopez & Boris X. Camiletti

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MTGL, MSS y CE realizaron los experimentos, analizaron datos y contribuyeron a la redacción del manuscrito. BXC realizó experimentos y contribuyó a la redacción del manuscrito. AG y CMD participaron en el diseño del estudio y la edición del manuscrito. AT proporcionó financiación para el estudio. JM concibió los experimentos, proporcionó financiación, contribuyó al análisis de datos y coescribió el manuscrito. Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

Correspondencia a Juan Moral.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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García-López, MT, Serrano, MS, Camiletti, BX et al. Estudio de la competencia entre Colletotrichum godetiae y C. nymphaeae, dos especies patógenas del olivo. Representante científico 13, 5344 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-32585-6

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Recibido: 09 de noviembre de 2022

Aceptado: 29 de marzo de 2023

Publicado: 01 de abril de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-32585-6

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